故事背景设定在明治时期的啄木日本，石川啄木（由浅沼晋太郎配音）是鸟侦一位才华横溢的歌人。尽管他的啄木才情令人称羡，生活却始终困顿于贫困之中。鸟侦为了改变现状，啄木他将自己所住的鸟侦公寓改造成了一家私人侦探社——啄木鸟侦探所，并以此为生。啄木石川和他的鸟侦伙伴们一起解决各种复杂而奇特的社会案件。石川的啄木朋友金田一京助（樱井孝宏配音），性格温厚且总是鸟侦默默支持着石川；高材生野村胡堂（津田健次郎配音）则凭借他的智慧和学识为团队提供关键信息；平井太郎（小野贤章配音）是一位充满好奇心的文学爱好者，经常提出新奇的啄木问题；而萩原朔太郎（梅原裕一郎配音），虽然性格内向但总是鸟侦为了朋友挺身而出。他们共同面对各种挑战，啄木在寻找案件真相的鸟侦过程中，不仅帮助了解决了社会问题，啄木也逐渐加深了彼此之间的友谊。《啄木鸟侦探所》不仅仅是一部悬疑推理动画，更是一曲关于友情、勇气与智慧的赞歌。